WipEout 2097 spielt im Jahr 2097, etwa vier Jahrzehnte nach seinem Vorgänger. Anstelle des Antigravitationswettbewerbs F3600 wird ein noch schnelleres und gefährlicheres Turnier ausgetragen: die F5000 AG-Liga. Das Spielsystem ähnelt dem des Vorgängers: Die Spieler fahren in futuristischen Hochgeschwindigkeitsumgebungen gegeneinander oder gegen den Computer, wobei sie die auf den Strecken verstreuten Waffen einsammeln und gegen die Gegner einsetzen, um das Rennen als Sieger zu beenden.
Jedes Fahrzeug ist mit einem Schutzschild ausgestattet; sobald dieser Schild durchbrochen wird (durch Waffen oder andere Arten von Schaden), explodiert das Fahrzeug. Wie im ersten Spiel bewegen sich die Fahrzeuge mit sehr hoher Geschwindigkeit. Die vier Schwierigkeitsstufen des Spiels dienen dazu, die Geschwindigkeit zu erhöhen oder zu verringern, wobei die höchste Einstellung die höchste Geschwindigkeit bedeutet. Neben dem Haupt-Meisterschaftsmodus gibt es auch Herausforderungsmodi, bei denen der Spieler für den Sieg mit schnelleren Spieleinstellungen, neuen Strecken und neuen Fahrzeugen belohnt wird.